In Okamiden gaat het verhaal verder waar het eerste deel stopt. Na het verslaan van de slechte Yami zouden alle demonen verdwijnen in de wereld. Dat gebeurt niet, de demonen komen weer terug en Amaterasu wordt opnieuw opgeroepen om dit kwaad te bestrijden. Maar in plaats van de zonnegodin komt Chibiterasu, de zoon van de godin op aarde. Deze kleinere wolf is lang niet zo krachtig als de zonnegodin zelf, maar heeft ook de speciale kwast. Door het spel heen zal hij nieuwe patronen leren om tekeningen te kunnen maken die de wereld te manipuleren.